Сабор быў пабудаваны ў 1489 годзе пскоўскімі майстрамі на белакаменным падклеццем канца XIV — пачатку XV стагоддзяў (застаўся ад старога сабора) і першапачаткова быў трохкупальным. Сабор сур'ёзна пацярпеў пры пажары 1547 года і адноўлены ў 1564 годзе, з надбудовай дзвюх глаў з заходняга боку. У 1572 годзе да сабора быў прыбудаваны ганак, які пазней атрымаў назву Грозненскага.
Унутраны від Дабравешчанскага сабора ў Маскоўскім Крамлі да рэстаўрацыі Рыхтэра. 1866. С. М. Шухвастаў (1821–1908)
Часткова захаваўся роспіс, зроблены ў 1508 годзе мастаком Феадосіем, сынам Дзіянісія, «з браціяю». Першапачатковы іканастас сабора ўтрымліваў абразы, напісаныя ў 1405 годзе Андрэем Рублёвым і Феафанам Грэкам. Пасля пажару 1547 года для іканастаса былі падабраны два старажытныя рады — Дэісусны і Святочны, эпохі Феафана Грэка і Андрэя Рублёва.[1]
На паперці Дабравешчанскага сабора (упершыню распісана ў 1564, затым нанова ў 1648 і часткова ў 1667 гг.) намаляваны грэчаскія мудрацы: Арыстоцель (са скруткам, на якім напісана: «Спачтку Бог, потым слова і дух, і з ім адзіна»), Гамер, Плутарх, Менандр, Анаксагор, Пталамей і апостал Епафрадыт[2]. На паўночнай браме можна бачыць выявы старажытнарымскіх прарочыц Сівіл. Унікальная падлога сабора: ён набраны з яспісу мякка-мядовага колеру.
