Um endossimbionte ou endobionte^[1] é qualquer organismo que vive dentro do corpo ou das células de outro organismo, na maioria das vezes, embora nem sempre, em uma relação mutualística. (O termo endossimbiose vem do grego: ἔνδον endon "dentro", σύν syn "junto" e βίωσις biosis "vivendo"). Exemplos são as bactérias fixadoras de nitrogênio (chamadas rizóbios), que vivem nos nódulos das raízes das leguminosas, as algas unicelulares dentro dos corais que constroem recifes e os endossimbiontes bacterianos que fornecem nutrientes essenciais aos insetos.^[2][3]

A história por trás do conceito de endossimbiose tem origem nos postulados da teoria endossimbiótica. A teoria endossimbiótica (simbiogênese) defende a noção de que as bactérias vivem exclusivamente em organismos eucarióticos depois de serem engolidas por eles. Isso é popular com o conceito de desenvolvimento de organelas observado em eucariotos. Dois tipos principais de organelas em células eucarióticas, as mitocôndrias e os plastídios, como os cloroplastos, são considerados obtidos de endossimbiontes bacterianos.^[4]

Há dois tipos principais de transmissão de simbiontes. Na transmissão horizontal, cada nova geração adquire simbiontes de vida livre do ambiente. Um exemplo são as bactérias fixadoras de nitrogênio em certas raízes de plantas. A transmissão vertical ocorre quando o simbionte é transferido diretamente do pai para a prole.^[5][6] Um exemplo são os simbiontes do pulgão da ervilha. Além disso, é possível que ambos estejam envolvidos em uma transmissão de modo misto, em que os simbiontes são transferidos verticalmente por alguma geração antes que ocorra uma mudança de hospedeiro e novos simbiontes sejam adquiridos horizontalmente do ambiente.^[7][8][9] Outros exemplos incluem os simbiontes nutricionais de Wigglesworthia das moscas tsé-tsé ou em esponjas.^[10] Quando um simbionte atinge esse estágio, ele começa a se assemelhar a uma organela celular, semelhante às mitocôndrias ou aos cloroplastos.

Muitos exemplos de endossimbiose são obrigatórios, ou seja, o endossimbionte ou o hospedeiro não podem sobreviver sem o outro, como os vermes marinhos sem vísceras do gênero Riftia, que obtêm nutrição de suas bactérias endossimbióticas. Os exemplos mais comuns de endossimbiose obrigatória são as mitocôndrias e os cloroplastos. Alguns parasitas humanos, por exemplo, Wuchereria bancrofti e Mansonella perstans, prosperam em seus hospedeiros intermediários de insetos por causa de uma endossimbiose obrigatória com Wolbachia spp.^[11] Ambos podem ser eliminados dos hospedeiros por meio de tratamentos que têm como alvo essa bactéria.^[12] Entretanto, nem todas as endossimbioses são obrigatórias e algumas endossimbioses podem ser prejudiciais a qualquer um dos organismos envolvidos.

Ver artigo principal: Simbiogénese

A simbiogênese explica as origens dos eucariotos, cujas células contêm dois tipos principais de organelas: mitocôndrias e cloroplastos. A teoria propõe que essas organelas evoluíram a partir de certos tipos de bactérias que as células eucarióticas engoliram por meio da fagocitose. Essas células e as bactérias aprisionadas em seu interior entraram em uma relação endossimbiótica, o que significa que as bactérias fixaram residência e passaram a viver exclusivamente dentro das células eucarióticas.^{[13][14][15][16]}

Diversas espécies de insetos têm endossimbiontes em diferentes estágios da simbiogênese. Um tema comum da simbiogênese envolve a redução do genoma a apenas genes essenciais para o genoma coletivo do hospedeiro e do simbionte.^[17] Um exemplo notável disso é o fracionamento do genoma Hodgkinia das cigarras Magicicada. Como o ciclo de vida da cigarra leva anos no subsolo, a seleção natural nas populações de endossimbiontes é relaxada por muitas gerações bacterianas. Isso permite que os genomas dos simbiontes se diversifiquem no hospedeiro durante anos, com apenas períodos pontuais de seleção quando as cigarras se reproduzem. Como resultado, o genoma ancestral da Hodgkinia dividiu-se em três grupos de endossimbiontes primários, cada um codificando apenas uma fração dos genes essenciais para a simbiose - um exemplo de equilíbrio pontuado que produz linhagens distintas do simbionte. O hospedeiro agora requer todos os três subgrupos de simbiontes, cada um com genomas degradados que não possuem a maioria dos genes essenciais para a viabilidade bacteriana.^[18]

Ver artigos principais: Transmissão horizontal e Transmissão vertical

A transmissão simbionte é o processo em que o hospedeiro em uma relação simbiótica entre dois organismos adquire um organismo (interna ou externamente) que serve como seu simbionte. A maioria dos simbiontes é obrigatória (precisa do hospedeiro para sobreviver) ou facultativa (não precisa necessariamente do hospedeiro para sobreviver).^[19] Muitas instâncias de endossimbiose são obrigatórias, ou seja, o endossimbionte ou o hospedeiro não podem sobreviver sem o outro, como os vermes marinhos sem vísceras do gênero Riftia, que obtêm nutrição de suas bactérias endossimbióticas. Os exemplos mais comuns de endossimbiose obrigatória são as mitocôndrias e os cloroplastos. Alguns parasitas humanos, por exemplo, Wuchereria bancrofti e Mansonella perstans, prosperam em seus hospedeiros intermediários de insetos por causa de uma endossimbiose obrigatória com Wolbachia spp.^[11] Ambos podem ser eliminados dos hospedeiros por meio de tratamentos que têm como alvo essa bactéria.^[20]

A transmissão horizontal (lateral), vertical e de modo misto (híbrido de horizontal e vertical) são os três caminhos para a transferência de simbiontes. A transferência horizontal de simbiontes (transmissão horizontal) é um processo em que um hospedeiro adquire um simbionte facultativo do ambiente ou de outro hospedeiro.^[19] A simbiose rizobios-leguminosas (endossimbiose bactéria-planta) é um excelente exemplo de transmissão horizontal de simbiontes.^[21] A relação simbiótica entre rizobios e leguminosas é importante para processos como a formação de nódulos radiculares. Ela começa com os flavonóides liberados pela planta hospedeira (leguminosa), o que faz com que a espécie de rizóbio (endossimbionte) ative seus genes nod.^[21] Esses genes nod geram sinais de lipooligossacarídeos que a leguminosa (hospedeira) detecta, levando assim à formação de nódulos radiculares.^[22] Esse processo leva a outros processos exclusivos, como a fixação de nitrogênio nas plantas.^[21] A vantagem evolutiva de tal interação permite a troca genética entre os dois organismos envolvidos, aumentando a propensão a novas funções, como visto na interação planta-bactéria (formação de holobiontes).^[23]

Na transmissão vertical, os simbiontes geralmente têm um genoma reduzido e não são mais capazes de sobreviver por conta própria. Como resultado, o simbionte depende do hospedeiro, resultando em uma relação co-dependente altamente íntima. Por exemplo, os simbiontes do pulgão da ervilha perderam genes de moléculas essenciais e agora dependem do hospedeiro para fornecer nutrientes. Em troca, os simbiontes sintetizam aminoácidos essenciais para o hospedeiro do pulgão.^[22] Outros exemplos incluem os simbiontes nutricionais Wigglesworthia das moscas tsé-tsé ou em esponjas.^[9] Quando um simbionte atinge esse estágio, ele começa a se assemelhar a uma organela celular, semelhante à mitocôndria ou aos cloroplastos. As consequências evolutivas fazem com que o hospedeiro e o simbionte sejam dependentes e formem um holobionte e, no caso de um gargalo, uma diminuição na diversidade do simbionte pode afetar negativamente as interações hospedeiro-simbionte, quando mutações deletérias se acumulam ao longo do tempo.^[24]

Os exemplos mais bem estudados de endossimbiose são conhecidos de invertebrados. Essas simbioses afetam organismos com impacto global, incluindo o Symbiodinium dos corais ou a Wolbachia dos insetos. Muitos insetos pragas agrícolas e vetores de doenças humanas têm relações íntimas com endossimbiontes primários.^[25]

Os cientistas classificam os endossimbiontes de insetos em duas grandes categorias: "primários" e "secundários". Os endossimbiontes primários (às vezes chamados de endossimbiontes P) estão associados a seus hospedeiros insetos há muitos milhões de anos (de 10 a várias centenas de milhões de anos em alguns casos). Eles formam associações obrigatórias (veja abaixo) e apresentam coespeciação com seus hospedeiros insetos. Os endossimbiontes secundários exibem uma associação desenvolvida mais recentemente, às vezes são transferidos horizontalmente entre hospedeiros, vivem na hemolinfa dos insetos (não em bacteriócitos especializados, veja abaixo) e não são obrigatórios.^[26]

Entre os endossimbiontes primários de insetos, os mais bem estudados são o pulgão da ervilha (Acyrthosiphon pisum) e seu endossimbionte Buchnera sp. APS,^[22][27] a mosca tsé-tsé Glossina morsitans morsitans e seu endossimbionte Wigglesworthia glossinidia brevipalpis e os protistas endossimbióticos nos cupins inferiores. Assim como na endossimbiose em outros insetos, a simbiose é obrigatória, pois nem a bactéria nem o inseto são viáveis sem o outro. Os cientistas não conseguiram cultivar a bactéria em condições de laboratório fora do inseto. Com dietas especiais enriquecidas nutricionalmente, os insetos podem sobreviver, mas não são saudáveis e, na melhor das hipóteses, sobrevivem apenas algumas gerações.

Em alguns grupos de insetos, esses endossimbiontes vivem em células especializadas de insetos chamadas bacteriócitos (também chamadas de micetócitos) e são transmitidos pela mãe, ou seja, a mãe transmite seus endossimbiontes para a prole. Em alguns casos, as bactérias são transmitidas no ovo, como na Buchnera; em outros, como na Wigglesworthia, elas são transmitidas via leite para o embrião do inseto em desenvolvimento. Nos cupins, os endossimbiontes residem nas vísceras e são transmitidos por meio de trofalaxia entre os membros da colônia.^[28]

Acredita-se que os endossimbiontes primários ajudem o hospedeiro fornecendo nutrientes que o hospedeiro não pode obter por si mesmo ou metabolizando os resíduos de insetos em formas mais seguras. Por exemplo, a suposta função primária da Buchnera é sintetizar aminoácidos essenciais que o pulgão não pode adquirir em sua dieta natural de seiva vegetal. Da mesma forma, presume-se que a função principal da Wigglesworthia seja sintetizar vitaminas que a mosca tsé-tsé não obtém do sangue que ingere. Nos cupins inferiores, os protistas endossimbióticos desempenham um papel importante na digestão de materiais lignocelulósicos que constituem a maior parte da dieta dos cupins.

As bactérias se beneficiam da exposição reduzida a predadores e da concorrência de outras espécies bacterianas, do amplo suprimento de nutrientes e da relativa estabilidade ambiental dentro do hospedeiro.

O sequenciamento do genoma revela que os endossimbiontes bacterianos obrigatórios de insetos estão entre os menores genomas bacterianos conhecidos e perderam muitos genes que são comumente encontrados em bactérias intimamente relacionadas. Várias teorias foram apresentadas para explicar a perda de genes. Presume-se que alguns desses genes não sejam necessários no ambiente da célula hospedeira do inseto. Uma teoria complementar sugere que o número relativamente pequeno de bactérias dentro de cada inseto diminui a eficiência da seleção natural em "expurgar" mutações deletérias e pequenas mutações da população, resultando em uma perda de genes ao longo de muitos milhões de anos. Uma pesquisa na qual uma filogenia paralela de bactérias e insetos foi inferida apoia a crença de que os endossimbiontes primários são transferidos apenas verticalmente (ou seja, da mãe) e não horizontalmente (ou seja, escapando do hospedeiro e entrando em um novo hospedeiro).^[29][30]

O ataque aos endossimbiontes bacterianos obrigatórios pode ser uma forma de controlar seus insetos hospedeiros, muitos dos quais são pragas ou portadores de doenças humanas. Por exemplo, os pulgões são pragas das plantações e a mosca tsé-tsé carrega o organismo Trypanosoma brucei, que causa a doença do sono africana.^[31] Outras motivações para seu estudo envolvem a compreensão das origens das simbioses em geral, como um substituto para a compreensão, por exemplo, de como os cloroplastos ou as mitocôndrias se tornaram simbiontes obrigatórios de eucariotos ou plantas.

Sabe-se que o pulgão da ervilha (Acyrthosiphon pisum) contém pelo menos três endossimbiontes secundários, Hamiltonella defensa, Regiella insecticola e Serratia symbiotica. Hamiltonella defensa defende seu hospedeiro pulgão das vespas parasitoides.^[32] Essa simbiose defensiva melhora a sobrevivência dos pulgões, que perderam alguns elementos da resposta imune dos insetos.^[33]

Um dos simbiontes defensivos mais bem compreendidos é a bactéria espiral Spiroplasma poulsonii. A Spiroplasma sp. pode ser manipuladora reprodutiva, mas também simbionte defensiva das moscas Drosophila. Na Drosophila neotestacea, a S. poulsonii se espalhou pela América do Norte devido à sua capacidade de defender seu hospedeiro contra parasitas nematoides.^[34] Essa defesa é mediada por toxinas chamadas "proteínas inativadoras de ribossomos" que atacam a maquinaria molecular dos parasitas invasores.^[35][36] Essas toxinas da Spiroplasma representam um dos primeiros exemplos de uma simbiose defensiva com uma compreensão mecanicista da simbiose defensiva entre um endossimbionte de inseto e seu hospedeiro.^[37]

O Sodalis glossinidius é um endossimbionte secundário das moscas tsé-tsé que vive inter e intracelularmente em vários tecidos do hospedeiro, incluindo o intestino médio e a hemolinfa. Estudos filogenéticos não indicaram uma correlação entre a evolução da Sodalis e da mosca tsé-tsé.^[38] No entanto, ao contrário do simbionte primário da mosca tsé-tsé, Wigglesworthia, a Sodalis foi cultivada in vitro.^[39]

Muitos outros insetos têm endossimbiontes secundários que não foram analisados aqui.^[17][40]

O endossimbionte mais bem estudado das formigas são as bactérias do gênero Blochmannia, que são o endossimbionte primário das formigas Camponotus. Em 2018, um novo simbionte associado às formigas foi descoberto nas formigas Cardiocondyla. Esse simbionte foi denominado Candidatus Westeberhardia Cardiocondylae e também se acredita que seja um simbionte primário.^[41]

Os endossimbiontes extracelulares também estão representados em todas as quatro classes existentes de Echinodermata (Crinoidea, Ophiuroidea, Echinoidea e Holothuroidea). Pouco se sabe sobre a natureza da associação (modo de infecção, transmissão, requisitos metabólicos, etc.), mas a análise filogenética indica que esses simbiontes pertencem à classe Alphaproteobacteria, relacionando-os a Rhizobium e Thiobacillus. Outros estudos indicam que essas bactérias subcuticulares podem ser abundantes em seus hospedeiros e amplamente distribuídas entre os equinodermos em geral.^[42]

Alguns oligoquetas marinhos (por exemplo, Olavius algarvensis e Inanidrillus spp.) têm endossimbiontes extracelulares obrigatórios que preenchem todo o corpo do hospedeiro. Esses vermes marinhos dependem nutricionalmente de suas bactérias quimioautotróficas simbióticas, sem nenhum sistema digestivo ou excretor (sem intestino, boca ou nefrídios).^[43]

A lesma-do-mar Elysia chlorotica vive em uma relação endossimbiótica com a alga Vaucheria litorea, e a água-viva Mastigias tem uma relação semelhante com uma alga. A E. chlorotica forma essa relação intracelularmente com os cloroplastos das algas. Esses cloroplastos mantêm suas capacidades e estruturas fotossintéticas por vários meses depois de serem levados para as células da lesma.^[44]

O animal muito simples Trichoplax tem dois endossimbiontes bacterianos. Uma delas é chamada Ruthmannia e vive dentro das células digestivas do animal. A outra é a Grellia, que vive permanentemente dentro do retículo endoplasmático (RE) do Trichoplax, o primeiro simbionte conhecido a fazer isso.^[45]

Paracatenula é um platelminto que viveu em simbiose com uma bactéria endossimbiótica por 500 milhões de anos. A bactéria, que perdeu grande parte de seu genoma como simbionte, produz numerosas vesículas pequenas, semelhantes a gotículas, que fornecem ao hospedeiro todos os nutrientes de que ele precisa.^[46]

Os endossimbiontes dinoflagelados do gênero Symbiodinium, comumente conhecidos como zooxantelas, são encontrados em corais, moluscos (especialmente moluscos gigantes, o Tridacna), esponjas e foraminíferos unicelulares. Esses endossimbiontes impulsionam a formação de recifes de coral capturando a luz solar e fornecendo aos seus hospedeiros energia para a deposição de carbonato.^[47]

Anteriormente considerada uma única espécie, as evidências filogenéticas moleculares das últimas duas décadas mostraram que há uma grande diversidade no Symbiodinium. Em alguns casos, há especificidade entre o hospedeiro e o clado de Symbiodinium. Mais frequentemente, porém, há uma distribuição ecológica do Symbiodinium, com os simbiontes alternando entre hospedeiros com aparente facilidade. Quando os recifes sofrem estresse ambiental, essa distribuição de simbiontes está relacionada ao padrão observado de branqueamento e recuperação dos corais. Assim, a distribuição do Symbiodinium nos recifes de coral e sua função no branqueamento dos corais representa um dos problemas atuais mais complexos e interessantes na ecologia dos recifes.^[47]

Em ambientes marinhos, os endossimbiontes bacterianos foram descobertos mais recentemente.^{[48][49][50][51]} Essas relações endossimbióticas são especialmente predominantes em regiões oligotróficas ou pobres em nutrientes do oceano, como a do Atlântico Norte.^{[48][49][50][52]} Nessas águas oligotróficas, o crescimento celular de fitoplânctons maiores, como o das diatomáceas, é limitado por baixas concentrações de nitrato.^[53] As bactérias endossimbióticas fixam nitrogênio para seus hospedeiros diatomáceos e, por sua vez, recebem carbono orgânico da fotossíntese.^[52] Essas simbioses desempenham um papel importante no ciclo global de carbono em regiões oligotróficas.^[49][50][54]

Uma simbiose conhecida entre a diatomácea Hemialus spp. e a cianobactéria Richelia intracellularis foi encontrada no Atlântico Norte, no Mediterrâneo e no Oceano Pacífico.^[48][49][55] O endossimbionte Richelia é encontrado na frústula da diatomácea Hemiaulus spp,^[56] Uma pesquisa realizada por Foster et al. (2011) mediu a fixação de nitrogênio pela cianobactéria hospedeira R. intracellularis bem acima das necessidades intracelulares e descobriu que a cianobactéria provavelmente estava fixando o excesso de nitrogênio para as células do hospedeiro Hemiaulus.^[53] Além disso, o crescimento celular tanto do hospedeiro quanto do simbionte foi muito maior do que o da R. intracellularis de vida livre ou do Hemiaulus spp. sem simbionte.^[53] A simbiose Hemaiulus-Richelia não é obrigatória, especialmente em áreas com excesso de nitrogênio (repletas de nitrogênio).^[48]

A R. intracellularis também é encontrada em Rhizosolenia spp, Uma diatomácea encontrada em oceanos oligotróficos.^[50][52][53] Em comparação com o hospedeiro Hemaiulus, a endossimbiose com a Rhizosolenia é muito mais consistente, e a R. intracellularis é geralmente encontrada na Rhizosolenia.^[48] Existem algumas Rhizosolenia assimbióticas (que ocorrem sem um endossimbionte), mas parece haver mecanismos que limitam o crescimento desses organismos em condições de baixo teor de nutrientes.^[57] A divisão celular tanto para o hospedeiro diatomáceo quanto para o simbionte cianobacteriano pode ser desacoplada e os mecanismos para a passagem de simbiontes bacterianos para as células filhas durante a divisão celular ainda são relativamente desconhecidos.^[57]

Outras endossimbioses com fixadores de nitrogênio em oceanos abertos incluem Calothrix em Chaetoceros spp. e UNCY-A em microalga primnesiófito.^[58] A hipótese é que a endossimbiose Chaetoceros-Calothrix seja mais recente, já que o genoma do Calothrix está geralmente intacto. Enquanto outras espécies, como a do simbionte UNCY-A e Richelia, têm genomas reduzidos.^[56] Essa redução no tamanho do genoma ocorre nas vias do metabolismo do nitrogênio, indicando que as espécies de endossimbiontes estão gerando nitrogênio para seus hospedeiros e perdendo a capacidade de usar esse nitrogênio de forma independente.^[56] Essa redução do endossimbionte no tamanho do genoma pode ser uma etapa que ocorreu na evolução das organelas.^[58]

O Mixotricha paradoxa é um protozoário que não possui mitocôndrias. Entretanto, bactérias esféricas vivem dentro da célula e desempenham a função das mitocôndrias. A Mixotricha também tem três outras espécies de simbiontes que vivem na superfície da célula.

Paramecium bursaria, uma espécie de ciliado, tem uma relação simbiótica mutualística com uma alga verde chamada Zoochlorella. As algas vivem dentro da célula, no citoplasma.^[59]

A Platyophrya chlorelligera é um ciliado de água doce que abriga a Chlorella, que realiza a fotossíntese.^[60][61]

Strombidium purpureum, um ciliado marinho que usa bactérias endossimbióticas púrpuras não sulfurosas para a fotossíntese anoxigênica.^[62][63]

Paulinella chromatophora é um ameboide de água doce que recentemente (em termos evolutivamente) assumiu uma cianobactéria como endossimbionte.

Muitos foraminíferos são hospedeiros de vários tipos de algas, como algas vermelhas, diatomáceas, dinoflagelados e clorofitas.^[64] Esses endossimbiontes podem ser transmitidos verticalmente para a próxima geração por meio da reprodução assexuada do hospedeiro, mas como os endossimbiontes são maiores do que os gametas dos foraminíferos, eles precisam adquirir novas algas novamente após a reprodução sexuada.^[65]

Várias espécies de radiolários têm simbiontes fotossintéticos. Em algumas espécies, o hospedeiro às vezes digere as algas para manter sua população em um nível constante.^[66]

O Hatena arenicola é um protista flagelado com um aparato alimentar complicado que se alimenta de outros micróbios. Mas quando ele engolfa uma alga verde do gênero Nephroselmis, o aparelho de alimentação desaparece e ele se torna fotossintético. Durante a mitose, a alga é transferida para apenas uma das duas células, e a célula sem a alga precisa iniciar o ciclo novamente.

Em 1966, o biólogo Kwang W. Jeon descobriu que uma cepa de laboratório da Amoeba proteus havia sido infectada por bactérias que viviam dentro dos vacúolos citoplasmáticos.^[67] Essa infecção matou todos os protistas, exceto alguns indivíduos. Após o equivalente a 40 gerações de hospedeiros, os dois organismos gradualmente se tornaram mutuamente interdependentes. Ao longo de muitos anos de estudo, foi confirmado que ocorreu uma troca genética entre os procariontes e os protistas.^[68][69][70]

A salamandra malhada (Ambystoma maculatum) vive em uma relação com a alga Oophila amblystomatis, que cresce nas caixas de ovos.^[71]

As plantas são eucariotos fotossintéticos diversos com uma grande variedade de morfologias celulares e estilos de vida. As plantas são consideradas um dos produtores primários. As plantas, assim como todos os eucariotos fotossintéticos, dependem de uma organela intracelular conhecida como plastídeo ou cloroplasto (no caso de plantas e algas verdes). O cloroplasto é derivado de uma endossimbiose primária de cianobactérias há mais de um bilhão de anos. A cianobactéria de vida livre fotossintética e oxigênica foi engolida e mantida por um protista heterotrófico e acabou evoluindo para a organela intracelular atual ao longo de muitos anos.^[72]  

As simbioses de plantas podem ser categorizadas em epífitas, endofíticas e micorrízicas. A categoria micorrízica é usada somente para fungos. A relação de endossimbiose entre plantas e endossimbiontes também pode ser categorizada em benéfica, mutualística, neutra e patogênica.^[73][74] Normalmente, a maioria dos estudos relacionados a simbioses de plantas ou endossimbiontes de plantas, como bactérias ou fungos endofíticos, concentra-se em uma única categoria ou espécie para entender melhor os processos e as funções biológicas, uma de cada vez. Mas essa abordagem não está ajudando a entender as complexas interações endossimbióticas e as funções biológicas no habitat natural.^[75] Os microrganismos que vivem em associação como endossimbiontes com as plantas podem aumentar a produtividade primária das plantas produzindo ou capturando os recursos limitantes.^[76] Esses endossimbiontes também podem aumentar a produtividade das plantas pela produção de metabólitos tóxicos que ajudam na defesa das plantas contra herbívoros.^[77] No entanto, a função e o potencial dos microrganismos nas regulamentações da comunidade têm sido negligenciados há muito tempo, talvez devido ao tamanho microscópico e ao estilo de vida invisível.^[78] Teoricamente, todas as plantas vasculares abrigam endossimbiontes (por exemplo, fungos e bactérias). Esses endossimbiontes colonizam as células e os tecidos das plantas predominantemente, mas não exclusivamente. Os endossimbiontes de plantas podem ser categorizados em diferentes tipos com base na função, relação e localização.

Os endossimbiontes de plantas, também chamados de endófitos, incluem bactérias, fungos, vírus, protozoários e até microalgas. Os endófitos ajudam as plantas em processos biológicos, como crescimento e desenvolvimento, absorção de nutrientes e defesa contra estresses bióticos e abióticos, como seca, salinidade, calor e herbívoros.^[79]

Todas as plantas vasculares têm endófitos fúngicos e bacterianos ou endossimbiontes que colonizam predominantemente, mas não exclusivamente, as raízes. Os endossimbiontes fúngicos podem ser encontrados em todos os tecidos da planta e, com base em sua localização na planta, os endossimbiontes fúngicos podem ser definidos de várias maneiras, como fungos que vivem nos tecidos da planta acima do solo são denominados endófitos, enquanto os fungos que vivem abaixo do solo (raízes) são conhecidos como micorrízicos, mas os fungos micorrízicos também têm nomes diferentes com base em sua localização dentro da raiz, que são ecto, endo, arbuscular, ericoide etc. Além disso, os endossimbiontes fúngicos que vivem nas raízes e estendem suas hifas extrarradiculares para a rizosfera externa são conhecidos como ectendossimbiontes.^[80][81]

Ver artigo principal: Micorriza arbuscular

Entre os endossimbiontes microbianos de plantas, os fungos micorrízicos arbusculares ou FMA são o grupo mais diversificado. Com algumas exceções da família Ericaceae, quase todas as plantas vasculares abrigam os endossimbiontes dos FMA, tanto endo quanto ecto. Os endossimbiontes FMA de plantas colonizam sistematicamente as raízes das plantas e ajudam o hospedeiro da planta com os nutrientes do solo e, como retorno, obtêm as fontes de carbono orgânico da planta.^[80] Os exsudatos das raízes das plantas contêm uma diversidade de metabólitos secundários, especialmente flavonoides e estrigolactonas, que atuam como sinais químicos e atraem o FMA.^[82] O fungo micorrízico arbusculares Gigaspora margarita não só vive como um endossimbionte da planta, mas também abriga outros organismos endossimbiontes semelhantes a bactérias intracitoplasmáticas.^[83] Ao isolar as culturas puras de endossimbiontes de FMA, foi relatado que ele tem efeitos diferentes nos diferentes hospedeiros da planta. A introdução do FMA de uma planta pode reduzir o crescimento líquido da outra planta hospedeira, o que pode ter relação com o FMA já presente.^[84] Além disso, os FMA são relatados em vários estudos como promotores da saúde e do crescimento das plantas e como agentes de alívio de estresses abióticos, como salinidade, seca, calor, má nutrição e toxicidade de metais.^[85]

Além dos endossimbiontes micorrízicos, os fungos endofíticos também estão despertando o interesse dos cientistas por mostrarem muito potencial, não apenas em sua relação mutualística, em que beneficiam a planta hospedeira e também tiram vantagens, mas também por mostrarem resultados promissores em outros domínios, como ajudar a planta a crescer em ambientes poluídos, como ambientes altamente poluídos com metais tóxicos.^[86] Os endófitos fúngicos são um grupo taxonomicamente diverso de fungos onipresentes, que são divididos em diferentes categorias com base no modo de transmissão, na biodiversidade, na colonização da planta e no tipo de planta hospedeira.^[87][88] Essas categorias são clavicipitáceas e não clavicipitáceas, sendo que a primeira coloniza sistematicamente as gramíneas de estação temperada, enquanto a última coloniza plantas superiores e até mesmo raízes, e é por isso que pode ser dividida em outras categorias.^[89] O Bacillus amyloliquefaciens é um fungo endofítico nascido na semente que produz giberelinas e promove a fisiologia. O B. amyloliquefaciens foi avaliado em um estudo por seu potencial de promoção do crescimento, no qual promove a maior altura das plantas transgênicas de arroz anão.^[90] Da mesma forma, as espécies de fungos endofíticos Aureobasidium e Preussia isoladas da Boswellia sacra produzem o hormônio ácido indolacético para promover a saúde e o desenvolvimento das plantas.^[91]

Os pulgões são os insetos mais comuns e podem ser encontrados na maioria das plantas, e as joaninhas carnívoras são os predadores especializados dos pulgões. Essas joaninhas são usadas em diferentes programas de controle de pragas. Foi realizado um estudo sobre o efeito da simbiose planta-endófito na população e na aptidão de joaninhas carnívoras. O fungo endofítico de plantas Neotyphodium lolii está produzindo micotoxinas alcaloides em resposta às invasões de pulgões. As joaninhas que se alimentam dos pulgões das plantas infectadas apresentaram taxa reduzida de fertilidade e desempenho reprodutivo anormal. As joaninhas adultas não foram afetadas de forma significativa em termos de simetria e tamanho do corpo. No entanto, os efeitos negativos consistentemente fortes dos endófitos sobre a aptidão geral das joaninhas sugerem que as micotoxinas são transmitidas ao longo da cadeia alimentar e afetam os predadores de topo.^[76]

As bactérias endofíticas pertencem a um grupo diversificado de endossimbiontes de plantas e são caracterizadas pela colonização sistemática dos tecidos internos das plantas. Os gêneros mais comuns de bactérias endofíticas incluem Pseudomonas, Bacillus, Acinetobacter, Actinobacteria e Sphingomonas. Além disso, alguns gêneros de bactérias endofíticas pertencem à família Enterobacteriaceae (Pirttila e Frank, 2011). As bactérias endofíticas colonizam principalmente os tecidos das folhas a partir das raízes das plantas, mas também podem entrar na planta pelas folhas por meio dos estômatos (Senthilkumar et al., 2011). Em geral, as bactérias endofíticas são isoladas dos tecidos das plantas por meio da esterilização da superfície do tecido da planta em um ambiente estéril.^[92] Além disso, o isolamento de bactérias endofíticas de acordo com suas necessidades essenciais em ocupações de nicho foi explorado. É por isso que a comunidade bacteriana endofítica pode ser dividida em endófitos "passageiros" e "verdadeiros". As bactérias endofíticas de passagem são aquelas que eventualmente colonizam o tecido interno da planta por meio de eventos estocásticos, enquanto as verdadeiras endófitas possuem características adaptativas que as fazem viver estritamente em associação com as plantas.^[93] A associação de bactérias endofíticas cultivadas in vitro com a planta é considerada uma relação mais íntima, na qual ela ajuda a planta a se aclimatar às condições e promove a saúde e o crescimento. As bactérias endofíticas são consideradas endossimbiontes essenciais da planta porque praticamente todas as plantas as abrigam, e esses endossimbiontes desempenham funções essenciais na sobrevivência da planta hospedeira.^[94] Essa relação planta-endossimbionte é importante em termos de ecologia, evolução e diversidade. Além disso, as bactérias endofíticas, como Sphingomonas sp. e Serratia sp. isoladas de plantas de terras áridas, regulam o conteúdo de hormônios endógenos e promovem o crescimento das plantas cultivadas.^[95]

As arqueas são membros da maioria dos microbiomas. Embora as arqueias sejam altamente abundantes em ambientes extremos, elas são menos abundantes e diversificadas em associação com hospedeiros eucarióticos. No entanto, as arqueias são um componente substancial dos ecossistemas associados às plantas no fitobioma acima e abaixo do solo e desempenham uma função na saúde, no crescimento e na sobrevivência da planta hospedeira em estresses bióticos e abióticos. No entanto, apenas alguns estudos investigaram a função das arqueias na saúde das plantas e sua possível simbiose nos ecossistemas.^[96] Em geral, a maioria dos estudos relacionados a endossimbiontes de plantas concentra-se em endossimbiontes fúngicos ou bacterianos usando abordagens metagenômicas.^[97]

A caracterização das arqueas não se limita apenas às plantas cultivadas, como o arroz^[98] e o milho, mas também foi identificada em muitas espécies de plantas aquáticas.^[96] A abundância de arqueas é diferente em diferentes tecidos, por exemplo, as arqueas são mais abundantes na rizosfera do que na filosfera e na endosfera.^[99] Essa abundância de arqueas está altamente associada ao tipo de espécie de planta, ao ambiente e ao estágio de desenvolvimento da planta.^[100] Em um estudo realizado sobre a detecção de endófitos bacterianos e arqueas específicos de genótipos de plantas, 35% das sequências de arqueas foram detectadas nas sequências gerais (obtidas por meio de sequenciamento de amplicon e verificadas por PCR em tempo real). As sequências de arqueas pertencem aos filos Nitrososphaerota, Thermoproteota e Euryarchaeota.^[101]

Algumas Betaproteobactérias têm endossimbiontes Gammaproteobactérias.^[102]

Os fungos abrigam bactérias endofílicas;^[103] entretanto, os efeitos das bactérias sobre os fungos não foram bem estudados. Muitos fungos que abrigam essas bactérias endógenas, por sua vez, vivem dentro das plantas^[103] e são conhecidos como endófitos fúngicos. A hipótese é que os fungos oferecem um refúgio seguro para as bactérias, e diversas bactérias colonizam esses refúgios, criando um microecossistema.^[104] Essas interações são importantes porque podem afetar a maneira como os fungos interagem com o ambiente, modulando seus fenótipos.^[103]

A maneira pela qual as bactérias fazem isso é alterando a expressão gênica dos fungos.^[103] Por exemplo, foi demonstrado que Luteibacter sp. infecta naturalmente o endófito ascomiceto Pestalotiopsis sp. isolado de Platycladus orientalis.^[103] O Luteibacter sp. influencia a produção de auxina e enzimas em seu hospedeiro, o que, por sua vez, pode influenciar o efeito que o fungo tem em seu hospedeiro vegetal.^[103] Outro exemplo interessante de uma bactéria que vive em simbiose com um fungo é o fungo Mortierella. Esse fungo que habita o solo vive em estreita associação com uma bactéria produtora de toxina, Mycoavidus, que ajuda o fungo a se defender contra nematoides.^[105] Essa é uma área de estudo muito nova, mas potencialmente muito importante, dentro do estudo da simbiose.

O projeto genoma humano encontrou vários milhares de retrovírus endógenos, elementos virais endógenos no genoma que se assemelham muito e podem ser derivados de retrovírus, organizados em 24 famílias.^[106][107]

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